Alle museumsavdelingene i Hallingdal har en hovedvekt av bygninger og samlinger fra bondekulturen på 17- og 1800-tallet. I tillegg finnes det bygninger og gjenstander fra skole, håndverk, industri og handel. Gjenstander fra nyere tid er samlet inn i forbindelse med ulike utstillinger.

Flere av bygningene er rikt dekorert med rosemaling og andre malingsteknikker. Hallingdal er ett av distriktene hvor rosemaling var utberedt. Herbrand Sata, sønnene Nils og Embrik Bæra, Kristen Aanstad, Kitil Rygg og telemarkingen Knut Luraas er noen av dem som har malt blomsterornamenter, bibelske motiv, fantasidyr og vers på vegger og tak.

På Nesbyen står et emigranthus fra 1882 som ble fraktet fra Nord Dakota til Hallingdal på 1990-tallet. I tilknytning til emigranthuset har også museet en samling av arkiv- og bokmateriale som forteller om den omfattende utvandringen som fant sted fra Hallingdal til Amerika på 1800-tallet og tidlig 1900-tall.

En av hovedattraksjonene til Stiftelsen Hallingdal Museum er Staveloftet fra ca. 1340 som i 1908 ble flyttet fra Ål til det tidligere Hallingdal Folkemuseum på Nes. Loftet er en av svært få profane middelalderbygninger i Norge.

I Hol er, foruten Hol Bygdemuseum, også fjellgarden Dokken i Sudndalen som er en samling unike bygninger i sitt opprinnelige miljø. Skaga-garden på Gol står også på sin opprinnelige plass. Det samme gjør Hemsedal Bygdatun og i stor grad Leksvol-gården på Ål Bygdamuseum. For øvrig består museene av bygninger som er tilflyttet museumsområdene.

Hallingdal Museum har også billedkunst i samlingen. Tekstilkunstner Birgit Hagen (1912-2004) fra Ål ga hele sin produksjon til Hallingdal Museum. Ytteborg-portrettene, datert fra slutten av 1700-tallet til begynnelsen av 1900-tallet, ble sammen med en rekke gjenstander gitt til Hallingdal Museum i 1951 av Fernanda Ytteborg som takk for gode år i bygda.
Magne Galåen bosatt i Oslo, ga museet  i 2005 en stor del av sin produksjon, malerier med naturmotiv fra flere steder i Hallingdal.